Abstract

We report the use of second-harmonic generation (SHG) microscopy in conjunction with circular dichroism (CD) to differentiate normal skin from that in the connective tissue disorder osteogenesis imperfecta (OI). Osteogenesis imperfecta results from mutations in the collagen triple helix, where the individual chains are defective, leading to abnormal folding, and ultimately, abnormal fibril/fiber organization. Second-harmonic-generation circular dichroism successfully differentiated normal human and OI skin tissues, whereas other SHG polarization schemes did not provide discrimination, suggesting this approach has high sensitivity for studying the difference in chirality in the mutated collagen. We further suggest that the method has clinical diagnostic value, as it could be performed with minimal invasion.

© 2012 Optical Society of America

Full Article  |  PDF Article

References

  • View by:
  • |
  • |
  • |

  1. P. J. Campagnola, Anal. Chem. 83, 3224 (2011).
    [CrossRef]
  2. M. W. Conklin, J. C. Eickhoff, K. M. Riching, C. A. Pehlke, K. W. Eliceiri, P. P. Provenzano, A. Friedl, and P. J. Keely, Am. J. Pathol. 178, 1221 (2011).
    [CrossRef]
  3. M. Strupler, A. M. Pena, M. Hernest, P. L. Tharaux, J. L. Martin, E. Beaurepaire, and M. C. Schanne-Klein, Opt. Express 15, 4054 (2007).
    [CrossRef]
  4. R. Lacomb, O. Nadiarnykh, and P. J. Campagnola, J. Biophys. 94, 4504 (2008).
    [CrossRef]
  5. S. V. Plotnikov, A. C. Millard, P. J. Campagnola, and W. A. Mohler, J. Biophys. 90, 693 (2006).
    [CrossRef]
  6. P. Stoller, K. M. Reiser, P. M. Celliers, and A. M. Rubinchik, J. Biophys. 82, 3330 (2002).
    [CrossRef]
  7. C. P. Pfeffer, B. R. Olsen, and F. Legare, Opt. Express 15, 7296 (2007).
    [CrossRef]
  8. O. Nadiarnykh, S. Plotnikov, W. A. Mohler, I. Kalajzic, D. Redford-Badwal, and P. J. Campagnola, J. Biomed. Opt. 12, 051805 (2007).
    [CrossRef]
  9. S. D. Chipman, H. O. Sweet, D. J. McBride, M. T. Davisson, S. C. Marks, A. R. Shuldiner, R. J. Wenstrup, D. W. Rowe, and J. R. Shapiro, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 90, 1701 (1993).
    [CrossRef]
  10. J. M. Hicks and T. Petralli-Mallow, Appl. Phys. B 68, 589 (1999).
    [CrossRef]
  11. F. Hache, H. Mesnil, and M. C. Schanne-Klein, J. Chem. Phys. 115, 6707 (2001).
    [CrossRef]
  12. X. Chen, O. Nadiarynkh, S. Plotnikov, and P. J. Campagnola, Nat. Protoc. 7, 654 (2012).
    [CrossRef]
  13. O. Nadiarnykh and P. J. Campagnola, Opt. Express 17, 5794 (2009).
    [CrossRef]
  14. R. LaComb, O. Nadiarnykh, S. Carey, and P. J. Campagnola, J. Biomed. Opt. 13, 021109 (2008).
    [CrossRef]
  15. A. M. Pena, T. Boulesteix, T. Dartigalongue, and M. C. Schanne-Klein, J. Am. Chem. Soc. 127, 10314 (2005).
    [CrossRef]
  16. A. E. Tuer, S. Krouglov, N. Prent, R. Cisek, D. Sandkuijl, K. Yasufuku, B. C. Wilson, and V. Barzda, J. Phys. Chem. B 115, 12759 (2011).
    [CrossRef]

2012

X. Chen, O. Nadiarynkh, S. Plotnikov, and P. J. Campagnola, Nat. Protoc. 7, 654 (2012).
[CrossRef]

2011

A. E. Tuer, S. Krouglov, N. Prent, R. Cisek, D. Sandkuijl, K. Yasufuku, B. C. Wilson, and V. Barzda, J. Phys. Chem. B 115, 12759 (2011).
[CrossRef]

P. J. Campagnola, Anal. Chem. 83, 3224 (2011).
[CrossRef]

M. W. Conklin, J. C. Eickhoff, K. M. Riching, C. A. Pehlke, K. W. Eliceiri, P. P. Provenzano, A. Friedl, and P. J. Keely, Am. J. Pathol. 178, 1221 (2011).
[CrossRef]

2009

2008

R. LaComb, O. Nadiarnykh, S. Carey, and P. J. Campagnola, J. Biomed. Opt. 13, 021109 (2008).
[CrossRef]

R. Lacomb, O. Nadiarnykh, and P. J. Campagnola, J. Biophys. 94, 4504 (2008).
[CrossRef]

2007

2006

S. V. Plotnikov, A. C. Millard, P. J. Campagnola, and W. A. Mohler, J. Biophys. 90, 693 (2006).
[CrossRef]

2005

A. M. Pena, T. Boulesteix, T. Dartigalongue, and M. C. Schanne-Klein, J. Am. Chem. Soc. 127, 10314 (2005).
[CrossRef]

2002

P. Stoller, K. M. Reiser, P. M. Celliers, and A. M. Rubinchik, J. Biophys. 82, 3330 (2002).
[CrossRef]

2001

F. Hache, H. Mesnil, and M. C. Schanne-Klein, J. Chem. Phys. 115, 6707 (2001).
[CrossRef]

1999

J. M. Hicks and T. Petralli-Mallow, Appl. Phys. B 68, 589 (1999).
[CrossRef]

1993

S. D. Chipman, H. O. Sweet, D. J. McBride, M. T. Davisson, S. C. Marks, A. R. Shuldiner, R. J. Wenstrup, D. W. Rowe, and J. R. Shapiro, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 90, 1701 (1993).
[CrossRef]

Barzda, V.

A. E. Tuer, S. Krouglov, N. Prent, R. Cisek, D. Sandkuijl, K. Yasufuku, B. C. Wilson, and V. Barzda, J. Phys. Chem. B 115, 12759 (2011).
[CrossRef]

Beaurepaire, E.

Boulesteix, T.

A. M. Pena, T. Boulesteix, T. Dartigalongue, and M. C. Schanne-Klein, J. Am. Chem. Soc. 127, 10314 (2005).
[CrossRef]

Campagnola, P. J.

X. Chen, O. Nadiarynkh, S. Plotnikov, and P. J. Campagnola, Nat. Protoc. 7, 654 (2012).
[CrossRef]

P. J. Campagnola, Anal. Chem. 83, 3224 (2011).
[CrossRef]

O. Nadiarnykh and P. J. Campagnola, Opt. Express 17, 5794 (2009).
[CrossRef]

R. LaComb, O. Nadiarnykh, S. Carey, and P. J. Campagnola, J. Biomed. Opt. 13, 021109 (2008).
[CrossRef]

R. Lacomb, O. Nadiarnykh, and P. J. Campagnola, J. Biophys. 94, 4504 (2008).
[CrossRef]

O. Nadiarnykh, S. Plotnikov, W. A. Mohler, I. Kalajzic, D. Redford-Badwal, and P. J. Campagnola, J. Biomed. Opt. 12, 051805 (2007).
[CrossRef]

S. V. Plotnikov, A. C. Millard, P. J. Campagnola, and W. A. Mohler, J. Biophys. 90, 693 (2006).
[CrossRef]

Carey, S.

R. LaComb, O. Nadiarnykh, S. Carey, and P. J. Campagnola, J. Biomed. Opt. 13, 021109 (2008).
[CrossRef]

Celliers, P. M.

P. Stoller, K. M. Reiser, P. M. Celliers, and A. M. Rubinchik, J. Biophys. 82, 3330 (2002).
[CrossRef]

Chen, X.

X. Chen, O. Nadiarynkh, S. Plotnikov, and P. J. Campagnola, Nat. Protoc. 7, 654 (2012).
[CrossRef]

Chipman, S. D.

S. D. Chipman, H. O. Sweet, D. J. McBride, M. T. Davisson, S. C. Marks, A. R. Shuldiner, R. J. Wenstrup, D. W. Rowe, and J. R. Shapiro, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 90, 1701 (1993).
[CrossRef]

Cisek, R.

A. E. Tuer, S. Krouglov, N. Prent, R. Cisek, D. Sandkuijl, K. Yasufuku, B. C. Wilson, and V. Barzda, J. Phys. Chem. B 115, 12759 (2011).
[CrossRef]

Conklin, M. W.

M. W. Conklin, J. C. Eickhoff, K. M. Riching, C. A. Pehlke, K. W. Eliceiri, P. P. Provenzano, A. Friedl, and P. J. Keely, Am. J. Pathol. 178, 1221 (2011).
[CrossRef]

Dartigalongue, T.

A. M. Pena, T. Boulesteix, T. Dartigalongue, and M. C. Schanne-Klein, J. Am. Chem. Soc. 127, 10314 (2005).
[CrossRef]

Davisson, M. T.

S. D. Chipman, H. O. Sweet, D. J. McBride, M. T. Davisson, S. C. Marks, A. R. Shuldiner, R. J. Wenstrup, D. W. Rowe, and J. R. Shapiro, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 90, 1701 (1993).
[CrossRef]

Eickhoff, J. C.

M. W. Conklin, J. C. Eickhoff, K. M. Riching, C. A. Pehlke, K. W. Eliceiri, P. P. Provenzano, A. Friedl, and P. J. Keely, Am. J. Pathol. 178, 1221 (2011).
[CrossRef]

Eliceiri, K. W.

M. W. Conklin, J. C. Eickhoff, K. M. Riching, C. A. Pehlke, K. W. Eliceiri, P. P. Provenzano, A. Friedl, and P. J. Keely, Am. J. Pathol. 178, 1221 (2011).
[CrossRef]

Friedl, A.

M. W. Conklin, J. C. Eickhoff, K. M. Riching, C. A. Pehlke, K. W. Eliceiri, P. P. Provenzano, A. Friedl, and P. J. Keely, Am. J. Pathol. 178, 1221 (2011).
[CrossRef]

Hache, F.

F. Hache, H. Mesnil, and M. C. Schanne-Klein, J. Chem. Phys. 115, 6707 (2001).
[CrossRef]

Hernest, M.

Hicks, J. M.

J. M. Hicks and T. Petralli-Mallow, Appl. Phys. B 68, 589 (1999).
[CrossRef]

Kalajzic, I.

O. Nadiarnykh, S. Plotnikov, W. A. Mohler, I. Kalajzic, D. Redford-Badwal, and P. J. Campagnola, J. Biomed. Opt. 12, 051805 (2007).
[CrossRef]

Keely, P. J.

M. W. Conklin, J. C. Eickhoff, K. M. Riching, C. A. Pehlke, K. W. Eliceiri, P. P. Provenzano, A. Friedl, and P. J. Keely, Am. J. Pathol. 178, 1221 (2011).
[CrossRef]

Krouglov, S.

A. E. Tuer, S. Krouglov, N. Prent, R. Cisek, D. Sandkuijl, K. Yasufuku, B. C. Wilson, and V. Barzda, J. Phys. Chem. B 115, 12759 (2011).
[CrossRef]

LaComb, R.

R. LaComb, O. Nadiarnykh, S. Carey, and P. J. Campagnola, J. Biomed. Opt. 13, 021109 (2008).
[CrossRef]

R. Lacomb, O. Nadiarnykh, and P. J. Campagnola, J. Biophys. 94, 4504 (2008).
[CrossRef]

Legare, F.

Marks, S. C.

S. D. Chipman, H. O. Sweet, D. J. McBride, M. T. Davisson, S. C. Marks, A. R. Shuldiner, R. J. Wenstrup, D. W. Rowe, and J. R. Shapiro, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 90, 1701 (1993).
[CrossRef]

Martin, J. L.

McBride, D. J.

S. D. Chipman, H. O. Sweet, D. J. McBride, M. T. Davisson, S. C. Marks, A. R. Shuldiner, R. J. Wenstrup, D. W. Rowe, and J. R. Shapiro, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 90, 1701 (1993).
[CrossRef]

Mesnil, H.

F. Hache, H. Mesnil, and M. C. Schanne-Klein, J. Chem. Phys. 115, 6707 (2001).
[CrossRef]

Millard, A. C.

S. V. Plotnikov, A. C. Millard, P. J. Campagnola, and W. A. Mohler, J. Biophys. 90, 693 (2006).
[CrossRef]

Mohler, W. A.

O. Nadiarnykh, S. Plotnikov, W. A. Mohler, I. Kalajzic, D. Redford-Badwal, and P. J. Campagnola, J. Biomed. Opt. 12, 051805 (2007).
[CrossRef]

S. V. Plotnikov, A. C. Millard, P. J. Campagnola, and W. A. Mohler, J. Biophys. 90, 693 (2006).
[CrossRef]

Nadiarnykh, O.

O. Nadiarnykh and P. J. Campagnola, Opt. Express 17, 5794 (2009).
[CrossRef]

R. LaComb, O. Nadiarnykh, S. Carey, and P. J. Campagnola, J. Biomed. Opt. 13, 021109 (2008).
[CrossRef]

R. Lacomb, O. Nadiarnykh, and P. J. Campagnola, J. Biophys. 94, 4504 (2008).
[CrossRef]

O. Nadiarnykh, S. Plotnikov, W. A. Mohler, I. Kalajzic, D. Redford-Badwal, and P. J. Campagnola, J. Biomed. Opt. 12, 051805 (2007).
[CrossRef]

Nadiarynkh, O.

X. Chen, O. Nadiarynkh, S. Plotnikov, and P. J. Campagnola, Nat. Protoc. 7, 654 (2012).
[CrossRef]

Olsen, B. R.

Pehlke, C. A.

M. W. Conklin, J. C. Eickhoff, K. M. Riching, C. A. Pehlke, K. W. Eliceiri, P. P. Provenzano, A. Friedl, and P. J. Keely, Am. J. Pathol. 178, 1221 (2011).
[CrossRef]

Pena, A. M.

M. Strupler, A. M. Pena, M. Hernest, P. L. Tharaux, J. L. Martin, E. Beaurepaire, and M. C. Schanne-Klein, Opt. Express 15, 4054 (2007).
[CrossRef]

A. M. Pena, T. Boulesteix, T. Dartigalongue, and M. C. Schanne-Klein, J. Am. Chem. Soc. 127, 10314 (2005).
[CrossRef]

Petralli-Mallow, T.

J. M. Hicks and T. Petralli-Mallow, Appl. Phys. B 68, 589 (1999).
[CrossRef]

Pfeffer, C. P.

Plotnikov, S.

X. Chen, O. Nadiarynkh, S. Plotnikov, and P. J. Campagnola, Nat. Protoc. 7, 654 (2012).
[CrossRef]

O. Nadiarnykh, S. Plotnikov, W. A. Mohler, I. Kalajzic, D. Redford-Badwal, and P. J. Campagnola, J. Biomed. Opt. 12, 051805 (2007).
[CrossRef]

Plotnikov, S. V.

S. V. Plotnikov, A. C. Millard, P. J. Campagnola, and W. A. Mohler, J. Biophys. 90, 693 (2006).
[CrossRef]

Prent, N.

A. E. Tuer, S. Krouglov, N. Prent, R. Cisek, D. Sandkuijl, K. Yasufuku, B. C. Wilson, and V. Barzda, J. Phys. Chem. B 115, 12759 (2011).
[CrossRef]

Provenzano, P. P.

M. W. Conklin, J. C. Eickhoff, K. M. Riching, C. A. Pehlke, K. W. Eliceiri, P. P. Provenzano, A. Friedl, and P. J. Keely, Am. J. Pathol. 178, 1221 (2011).
[CrossRef]

Redford-Badwal, D.

O. Nadiarnykh, S. Plotnikov, W. A. Mohler, I. Kalajzic, D. Redford-Badwal, and P. J. Campagnola, J. Biomed. Opt. 12, 051805 (2007).
[CrossRef]

Reiser, K. M.

P. Stoller, K. M. Reiser, P. M. Celliers, and A. M. Rubinchik, J. Biophys. 82, 3330 (2002).
[CrossRef]

Riching, K. M.

M. W. Conklin, J. C. Eickhoff, K. M. Riching, C. A. Pehlke, K. W. Eliceiri, P. P. Provenzano, A. Friedl, and P. J. Keely, Am. J. Pathol. 178, 1221 (2011).
[CrossRef]

Rowe, D. W.

S. D. Chipman, H. O. Sweet, D. J. McBride, M. T. Davisson, S. C. Marks, A. R. Shuldiner, R. J. Wenstrup, D. W. Rowe, and J. R. Shapiro, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 90, 1701 (1993).
[CrossRef]

Rubinchik, A. M.

P. Stoller, K. M. Reiser, P. M. Celliers, and A. M. Rubinchik, J. Biophys. 82, 3330 (2002).
[CrossRef]

Sandkuijl, D.

A. E. Tuer, S. Krouglov, N. Prent, R. Cisek, D. Sandkuijl, K. Yasufuku, B. C. Wilson, and V. Barzda, J. Phys. Chem. B 115, 12759 (2011).
[CrossRef]

Schanne-Klein, M. C.

M. Strupler, A. M. Pena, M. Hernest, P. L. Tharaux, J. L. Martin, E. Beaurepaire, and M. C. Schanne-Klein, Opt. Express 15, 4054 (2007).
[CrossRef]

A. M. Pena, T. Boulesteix, T. Dartigalongue, and M. C. Schanne-Klein, J. Am. Chem. Soc. 127, 10314 (2005).
[CrossRef]

F. Hache, H. Mesnil, and M. C. Schanne-Klein, J. Chem. Phys. 115, 6707 (2001).
[CrossRef]

Shapiro, J. R.

S. D. Chipman, H. O. Sweet, D. J. McBride, M. T. Davisson, S. C. Marks, A. R. Shuldiner, R. J. Wenstrup, D. W. Rowe, and J. R. Shapiro, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 90, 1701 (1993).
[CrossRef]

Shuldiner, A. R.

S. D. Chipman, H. O. Sweet, D. J. McBride, M. T. Davisson, S. C. Marks, A. R. Shuldiner, R. J. Wenstrup, D. W. Rowe, and J. R. Shapiro, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 90, 1701 (1993).
[CrossRef]

Stoller, P.

P. Stoller, K. M. Reiser, P. M. Celliers, and A. M. Rubinchik, J. Biophys. 82, 3330 (2002).
[CrossRef]

Strupler, M.

Sweet, H. O.

S. D. Chipman, H. O. Sweet, D. J. McBride, M. T. Davisson, S. C. Marks, A. R. Shuldiner, R. J. Wenstrup, D. W. Rowe, and J. R. Shapiro, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 90, 1701 (1993).
[CrossRef]

Tharaux, P. L.

Tuer, A. E.

A. E. Tuer, S. Krouglov, N. Prent, R. Cisek, D. Sandkuijl, K. Yasufuku, B. C. Wilson, and V. Barzda, J. Phys. Chem. B 115, 12759 (2011).
[CrossRef]

Wenstrup, R. J.

S. D. Chipman, H. O. Sweet, D. J. McBride, M. T. Davisson, S. C. Marks, A. R. Shuldiner, R. J. Wenstrup, D. W. Rowe, and J. R. Shapiro, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 90, 1701 (1993).
[CrossRef]

Wilson, B. C.

A. E. Tuer, S. Krouglov, N. Prent, R. Cisek, D. Sandkuijl, K. Yasufuku, B. C. Wilson, and V. Barzda, J. Phys. Chem. B 115, 12759 (2011).
[CrossRef]

Yasufuku, K.

A. E. Tuer, S. Krouglov, N. Prent, R. Cisek, D. Sandkuijl, K. Yasufuku, B. C. Wilson, and V. Barzda, J. Phys. Chem. B 115, 12759 (2011).
[CrossRef]

Am. J. Pathol.

M. W. Conklin, J. C. Eickhoff, K. M. Riching, C. A. Pehlke, K. W. Eliceiri, P. P. Provenzano, A. Friedl, and P. J. Keely, Am. J. Pathol. 178, 1221 (2011).
[CrossRef]

Anal. Chem.

P. J. Campagnola, Anal. Chem. 83, 3224 (2011).
[CrossRef]

Appl. Phys. B

J. M. Hicks and T. Petralli-Mallow, Appl. Phys. B 68, 589 (1999).
[CrossRef]

J. Am. Chem. Soc.

A. M. Pena, T. Boulesteix, T. Dartigalongue, and M. C. Schanne-Klein, J. Am. Chem. Soc. 127, 10314 (2005).
[CrossRef]

J. Biomed. Opt.

R. LaComb, O. Nadiarnykh, S. Carey, and P. J. Campagnola, J. Biomed. Opt. 13, 021109 (2008).
[CrossRef]

O. Nadiarnykh, S. Plotnikov, W. A. Mohler, I. Kalajzic, D. Redford-Badwal, and P. J. Campagnola, J. Biomed. Opt. 12, 051805 (2007).
[CrossRef]

J. Biophys.

R. Lacomb, O. Nadiarnykh, and P. J. Campagnola, J. Biophys. 94, 4504 (2008).
[CrossRef]

S. V. Plotnikov, A. C. Millard, P. J. Campagnola, and W. A. Mohler, J. Biophys. 90, 693 (2006).
[CrossRef]

P. Stoller, K. M. Reiser, P. M. Celliers, and A. M. Rubinchik, J. Biophys. 82, 3330 (2002).
[CrossRef]

J. Chem. Phys.

F. Hache, H. Mesnil, and M. C. Schanne-Klein, J. Chem. Phys. 115, 6707 (2001).
[CrossRef]

J. Phys. Chem. B

A. E. Tuer, S. Krouglov, N. Prent, R. Cisek, D. Sandkuijl, K. Yasufuku, B. C. Wilson, and V. Barzda, J. Phys. Chem. B 115, 12759 (2011).
[CrossRef]

Nat. Protoc.

X. Chen, O. Nadiarynkh, S. Plotnikov, and P. J. Campagnola, Nat. Protoc. 7, 654 (2012).
[CrossRef]

Opt. Express

Proc. Natl. Acad. Sci. USA

S. D. Chipman, H. O. Sweet, D. J. McBride, M. T. Davisson, S. C. Marks, A. R. Shuldiner, R. J. Wenstrup, D. W. Rowe, and J. R. Shapiro, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 90, 1701 (1993).
[CrossRef]

Cited By

OSA participates in CrossRef's Cited-By Linking service. Citing articles from OSA journals and other participating publishers are listed here.

Alert me when this article is cited.


Figures (3)

Fig. 1.
Fig. 1.

Representative SHG images for mouse tendon, where (a), (b), and (c) are the RHCP, LHCP, and difference (CD) images, respectively. Positive and negative differences in (c) are given in blue and red, respectively. Scale bar=25μm.

Fig. 2.
Fig. 2.

Representative SHG images for (a) normal and (b) OI skin tissues, showing RHCP, LHCP, and difference (CD) images, respectively, where positive and negative differences are given in blue and red, respectively. Scale bar=25μm.

Fig. 3.
Fig. 3.

(a) Normalized SHG-CD response and (b) average SHG intensity, where n=3 for OI and n=4 for normal tissues.

Metrics