Abstract

Collagen is the main connective tissue protein of vertebrates and shows exceptional mechanical and optical properties. The alignment of collagen fibrils correlates to the function of a specific tissue and leads to optical anisotropy. The effect of the molecular alignment on Raman scattering, however, has barely been investigated. We found that the peak intensities of the CC, CO, and NH vibrational modes, which are typical for the Raman bands of the protein backbone, change with the orientation of the collagen fibrils. These observations demonstrate that Raman spectra contain specific information regarding molecular and fiber alignment.

© 2010 Optical Society of America

Full Article  |  PDF Article

References

  • View by:
  • |
  • |
  • |

  1. M. Janko, A. Zink, A. M. Gigler, W. M. Heckl, and R. W. Stark, Proc. R. Soc. London B 277, 2301 (2010).
    [CrossRef]
  2. J. Gosline, M. Lillie, E. Carrington, P. Guerette, C. Ortlepp, and K. Savage, Philos. Trans. R. Soc. London B 357, 121(2002).
    [CrossRef]
  3. M. J. Buehler, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 103, 12285 (2006).
    [CrossRef] [PubMed]
  4. J. P. R. O. Orgel, T. C. Irving, A. Miller, and T. J. Wess, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 103, 9001 (2006).
    [CrossRef] [PubMed]
  5. A. Kienle, F. K. Forster, and R. Hibst, Opt. Lett. 29, 2617(2004).
    [CrossRef] [PubMed]
  6. S. Nickell, M. Hermann, M. Essenpreis, T. J. Farrell, U. Kramer, and M. S. Patterson, Phys. Med. Biol. 45, 2873(2000).
    [CrossRef] [PubMed]
  7. D. M. Maurice, J. Physiol. 136, 263 (1957).
    [PubMed]
  8. G. B. Benedek, Appl. Opt. 10, 459 (1971).
    [CrossRef] [PubMed]
  9. A. Daxer and P. Fratzl, Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 38, 121 (1997).
  10. K. M. Meek, S. J. Tuft, Y. Huang, P. S. Gill, S. Hayes, R. H. Newton, and A. J. Bron, Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 46, 1948 (2005).
    [CrossRef]
  11. K. M. Hanson and C. J. Bardeen, Photochem. Photobiol. 85, 33 (2009).
    [CrossRef] [PubMed]
  12. T. Yasui, Y. Tohno, and T. Araki, Appl. Opt. 43, 2861 (2004).
    [CrossRef] [PubMed]
  13. J. C. Mansfield, C. P. Winlove, J. Moger, and S. J. Matcher, J. Biomed. Opt. 13, 044020 (2008).
    [CrossRef] [PubMed]
  14. H. Kuzmany, J. F. Rabolt, B. L. Farmer, and R. D. Miller, J. Chem. Phys. 85, 7413 (1986).
    [CrossRef]
  15. H. G. M. Edwards, D. W. Farwell, J. M. Holder, and E. E. Lawson, J. Mol. Struct. 435, 49 (1997).
    [CrossRef]
  16. B. G. Frushour and J. L. Koenig, Biopolymers 14, 379(1975).
    [CrossRef] [PubMed]
  17. M. Gniadecka, O. F. Nielsen, D. H. Christensen, and H. C. Wulf, J. Invest. Dermatol. 110, 393 (1998).
    [CrossRef] [PubMed]
  18. S. Leikin, V. A. Parsegian, W.-H. Yang, and G. E. Walrafen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 94, 11312 (1997).
    [CrossRef] [PubMed]
  19. R. D. B. Fraser, T. P. Macrae, and E. Suzuki, J. Mol. Biol. 129, 463 (1979).
    [CrossRef] [PubMed]
  20. A. Rich and F. H. C. Crick, Nature 176, 915 (1955).
    [CrossRef] [PubMed]

2010

M. Janko, A. Zink, A. M. Gigler, W. M. Heckl, and R. W. Stark, Proc. R. Soc. London B 277, 2301 (2010).
[CrossRef]

2009

K. M. Hanson and C. J. Bardeen, Photochem. Photobiol. 85, 33 (2009).
[CrossRef] [PubMed]

2008

J. C. Mansfield, C. P. Winlove, J. Moger, and S. J. Matcher, J. Biomed. Opt. 13, 044020 (2008).
[CrossRef] [PubMed]

2006

M. J. Buehler, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 103, 12285 (2006).
[CrossRef] [PubMed]

J. P. R. O. Orgel, T. C. Irving, A. Miller, and T. J. Wess, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 103, 9001 (2006).
[CrossRef] [PubMed]

2005

K. M. Meek, S. J. Tuft, Y. Huang, P. S. Gill, S. Hayes, R. H. Newton, and A. J. Bron, Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 46, 1948 (2005).
[CrossRef]

2004

2002

J. Gosline, M. Lillie, E. Carrington, P. Guerette, C. Ortlepp, and K. Savage, Philos. Trans. R. Soc. London B 357, 121(2002).
[CrossRef]

2000

S. Nickell, M. Hermann, M. Essenpreis, T. J. Farrell, U. Kramer, and M. S. Patterson, Phys. Med. Biol. 45, 2873(2000).
[CrossRef] [PubMed]

1998

M. Gniadecka, O. F. Nielsen, D. H. Christensen, and H. C. Wulf, J. Invest. Dermatol. 110, 393 (1998).
[CrossRef] [PubMed]

1997

S. Leikin, V. A. Parsegian, W.-H. Yang, and G. E. Walrafen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 94, 11312 (1997).
[CrossRef] [PubMed]

A. Daxer and P. Fratzl, Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 38, 121 (1997).

H. G. M. Edwards, D. W. Farwell, J. M. Holder, and E. E. Lawson, J. Mol. Struct. 435, 49 (1997).
[CrossRef]

1986

H. Kuzmany, J. F. Rabolt, B. L. Farmer, and R. D. Miller, J. Chem. Phys. 85, 7413 (1986).
[CrossRef]

1979

R. D. B. Fraser, T. P. Macrae, and E. Suzuki, J. Mol. Biol. 129, 463 (1979).
[CrossRef] [PubMed]

1975

B. G. Frushour and J. L. Koenig, Biopolymers 14, 379(1975).
[CrossRef] [PubMed]

1971

1957

D. M. Maurice, J. Physiol. 136, 263 (1957).
[PubMed]

1955

A. Rich and F. H. C. Crick, Nature 176, 915 (1955).
[CrossRef] [PubMed]

Araki, T.

Bardeen, C. J.

K. M. Hanson and C. J. Bardeen, Photochem. Photobiol. 85, 33 (2009).
[CrossRef] [PubMed]

Benedek, G. B.

Bron, A. J.

K. M. Meek, S. J. Tuft, Y. Huang, P. S. Gill, S. Hayes, R. H. Newton, and A. J. Bron, Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 46, 1948 (2005).
[CrossRef]

Buehler, M. J.

M. J. Buehler, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 103, 12285 (2006).
[CrossRef] [PubMed]

Carrington, E.

J. Gosline, M. Lillie, E. Carrington, P. Guerette, C. Ortlepp, and K. Savage, Philos. Trans. R. Soc. London B 357, 121(2002).
[CrossRef]

Christensen, D. H.

M. Gniadecka, O. F. Nielsen, D. H. Christensen, and H. C. Wulf, J. Invest. Dermatol. 110, 393 (1998).
[CrossRef] [PubMed]

Crick, F. H. C.

A. Rich and F. H. C. Crick, Nature 176, 915 (1955).
[CrossRef] [PubMed]

Daxer, A.

A. Daxer and P. Fratzl, Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 38, 121 (1997).

Edwards, H. G. M.

H. G. M. Edwards, D. W. Farwell, J. M. Holder, and E. E. Lawson, J. Mol. Struct. 435, 49 (1997).
[CrossRef]

Essenpreis, M.

S. Nickell, M. Hermann, M. Essenpreis, T. J. Farrell, U. Kramer, and M. S. Patterson, Phys. Med. Biol. 45, 2873(2000).
[CrossRef] [PubMed]

Farmer, B. L.

H. Kuzmany, J. F. Rabolt, B. L. Farmer, and R. D. Miller, J. Chem. Phys. 85, 7413 (1986).
[CrossRef]

Farrell, T. J.

S. Nickell, M. Hermann, M. Essenpreis, T. J. Farrell, U. Kramer, and M. S. Patterson, Phys. Med. Biol. 45, 2873(2000).
[CrossRef] [PubMed]

Farwell, D. W.

H. G. M. Edwards, D. W. Farwell, J. M. Holder, and E. E. Lawson, J. Mol. Struct. 435, 49 (1997).
[CrossRef]

Forster, F. K.

Fraser, R. D. B.

R. D. B. Fraser, T. P. Macrae, and E. Suzuki, J. Mol. Biol. 129, 463 (1979).
[CrossRef] [PubMed]

Fratzl, P.

A. Daxer and P. Fratzl, Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 38, 121 (1997).

Frushour, B. G.

B. G. Frushour and J. L. Koenig, Biopolymers 14, 379(1975).
[CrossRef] [PubMed]

Gigler, A. M.

M. Janko, A. Zink, A. M. Gigler, W. M. Heckl, and R. W. Stark, Proc. R. Soc. London B 277, 2301 (2010).
[CrossRef]

Gill, P. S.

K. M. Meek, S. J. Tuft, Y. Huang, P. S. Gill, S. Hayes, R. H. Newton, and A. J. Bron, Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 46, 1948 (2005).
[CrossRef]

Gniadecka, M.

M. Gniadecka, O. F. Nielsen, D. H. Christensen, and H. C. Wulf, J. Invest. Dermatol. 110, 393 (1998).
[CrossRef] [PubMed]

Gosline, J.

J. Gosline, M. Lillie, E. Carrington, P. Guerette, C. Ortlepp, and K. Savage, Philos. Trans. R. Soc. London B 357, 121(2002).
[CrossRef]

Guerette, P.

J. Gosline, M. Lillie, E. Carrington, P. Guerette, C. Ortlepp, and K. Savage, Philos. Trans. R. Soc. London B 357, 121(2002).
[CrossRef]

Hanson, K. M.

K. M. Hanson and C. J. Bardeen, Photochem. Photobiol. 85, 33 (2009).
[CrossRef] [PubMed]

Hayes, S.

K. M. Meek, S. J. Tuft, Y. Huang, P. S. Gill, S. Hayes, R. H. Newton, and A. J. Bron, Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 46, 1948 (2005).
[CrossRef]

Heckl, W. M.

M. Janko, A. Zink, A. M. Gigler, W. M. Heckl, and R. W. Stark, Proc. R. Soc. London B 277, 2301 (2010).
[CrossRef]

Hermann, M.

S. Nickell, M. Hermann, M. Essenpreis, T. J. Farrell, U. Kramer, and M. S. Patterson, Phys. Med. Biol. 45, 2873(2000).
[CrossRef] [PubMed]

Hibst, R.

Holder, J. M.

H. G. M. Edwards, D. W. Farwell, J. M. Holder, and E. E. Lawson, J. Mol. Struct. 435, 49 (1997).
[CrossRef]

Huang, Y.

K. M. Meek, S. J. Tuft, Y. Huang, P. S. Gill, S. Hayes, R. H. Newton, and A. J. Bron, Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 46, 1948 (2005).
[CrossRef]

Irving, T. C.

J. P. R. O. Orgel, T. C. Irving, A. Miller, and T. J. Wess, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 103, 9001 (2006).
[CrossRef] [PubMed]

Janko, M.

M. Janko, A. Zink, A. M. Gigler, W. M. Heckl, and R. W. Stark, Proc. R. Soc. London B 277, 2301 (2010).
[CrossRef]

Kienle, A.

Koenig, J. L.

B. G. Frushour and J. L. Koenig, Biopolymers 14, 379(1975).
[CrossRef] [PubMed]

Kramer, U.

S. Nickell, M. Hermann, M. Essenpreis, T. J. Farrell, U. Kramer, and M. S. Patterson, Phys. Med. Biol. 45, 2873(2000).
[CrossRef] [PubMed]

Kuzmany, H.

H. Kuzmany, J. F. Rabolt, B. L. Farmer, and R. D. Miller, J. Chem. Phys. 85, 7413 (1986).
[CrossRef]

Lawson, E. E.

H. G. M. Edwards, D. W. Farwell, J. M. Holder, and E. E. Lawson, J. Mol. Struct. 435, 49 (1997).
[CrossRef]

Leikin, S.

S. Leikin, V. A. Parsegian, W.-H. Yang, and G. E. Walrafen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 94, 11312 (1997).
[CrossRef] [PubMed]

Lillie, M.

J. Gosline, M. Lillie, E. Carrington, P. Guerette, C. Ortlepp, and K. Savage, Philos. Trans. R. Soc. London B 357, 121(2002).
[CrossRef]

Macrae, T. P.

R. D. B. Fraser, T. P. Macrae, and E. Suzuki, J. Mol. Biol. 129, 463 (1979).
[CrossRef] [PubMed]

Mansfield, J. C.

J. C. Mansfield, C. P. Winlove, J. Moger, and S. J. Matcher, J. Biomed. Opt. 13, 044020 (2008).
[CrossRef] [PubMed]

Matcher, S. J.

J. C. Mansfield, C. P. Winlove, J. Moger, and S. J. Matcher, J. Biomed. Opt. 13, 044020 (2008).
[CrossRef] [PubMed]

Maurice, D. M.

D. M. Maurice, J. Physiol. 136, 263 (1957).
[PubMed]

Meek, K. M.

K. M. Meek, S. J. Tuft, Y. Huang, P. S. Gill, S. Hayes, R. H. Newton, and A. J. Bron, Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 46, 1948 (2005).
[CrossRef]

Miller, A.

J. P. R. O. Orgel, T. C. Irving, A. Miller, and T. J. Wess, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 103, 9001 (2006).
[CrossRef] [PubMed]

Miller, R. D.

H. Kuzmany, J. F. Rabolt, B. L. Farmer, and R. D. Miller, J. Chem. Phys. 85, 7413 (1986).
[CrossRef]

Moger, J.

J. C. Mansfield, C. P. Winlove, J. Moger, and S. J. Matcher, J. Biomed. Opt. 13, 044020 (2008).
[CrossRef] [PubMed]

Newton, R. H.

K. M. Meek, S. J. Tuft, Y. Huang, P. S. Gill, S. Hayes, R. H. Newton, and A. J. Bron, Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 46, 1948 (2005).
[CrossRef]

Nickell, S.

S. Nickell, M. Hermann, M. Essenpreis, T. J. Farrell, U. Kramer, and M. S. Patterson, Phys. Med. Biol. 45, 2873(2000).
[CrossRef] [PubMed]

Nielsen, O. F.

M. Gniadecka, O. F. Nielsen, D. H. Christensen, and H. C. Wulf, J. Invest. Dermatol. 110, 393 (1998).
[CrossRef] [PubMed]

Orgel, J. P. R. O.

J. P. R. O. Orgel, T. C. Irving, A. Miller, and T. J. Wess, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 103, 9001 (2006).
[CrossRef] [PubMed]

Ortlepp, C.

J. Gosline, M. Lillie, E. Carrington, P. Guerette, C. Ortlepp, and K. Savage, Philos. Trans. R. Soc. London B 357, 121(2002).
[CrossRef]

Parsegian, V. A.

S. Leikin, V. A. Parsegian, W.-H. Yang, and G. E. Walrafen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 94, 11312 (1997).
[CrossRef] [PubMed]

Patterson, M. S.

S. Nickell, M. Hermann, M. Essenpreis, T. J. Farrell, U. Kramer, and M. S. Patterson, Phys. Med. Biol. 45, 2873(2000).
[CrossRef] [PubMed]

Rabolt, J. F.

H. Kuzmany, J. F. Rabolt, B. L. Farmer, and R. D. Miller, J. Chem. Phys. 85, 7413 (1986).
[CrossRef]

Rich, A.

A. Rich and F. H. C. Crick, Nature 176, 915 (1955).
[CrossRef] [PubMed]

Savage, K.

J. Gosline, M. Lillie, E. Carrington, P. Guerette, C. Ortlepp, and K. Savage, Philos. Trans. R. Soc. London B 357, 121(2002).
[CrossRef]

Stark, R. W.

M. Janko, A. Zink, A. M. Gigler, W. M. Heckl, and R. W. Stark, Proc. R. Soc. London B 277, 2301 (2010).
[CrossRef]

Suzuki, E.

R. D. B. Fraser, T. P. Macrae, and E. Suzuki, J. Mol. Biol. 129, 463 (1979).
[CrossRef] [PubMed]

Tohno, Y.

Tuft, S. J.

K. M. Meek, S. J. Tuft, Y. Huang, P. S. Gill, S. Hayes, R. H. Newton, and A. J. Bron, Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 46, 1948 (2005).
[CrossRef]

Walrafen, G. E.

S. Leikin, V. A. Parsegian, W.-H. Yang, and G. E. Walrafen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 94, 11312 (1997).
[CrossRef] [PubMed]

Wess, T. J.

J. P. R. O. Orgel, T. C. Irving, A. Miller, and T. J. Wess, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 103, 9001 (2006).
[CrossRef] [PubMed]

Winlove, C. P.

J. C. Mansfield, C. P. Winlove, J. Moger, and S. J. Matcher, J. Biomed. Opt. 13, 044020 (2008).
[CrossRef] [PubMed]

Wulf, H. C.

M. Gniadecka, O. F. Nielsen, D. H. Christensen, and H. C. Wulf, J. Invest. Dermatol. 110, 393 (1998).
[CrossRef] [PubMed]

Yang, W.-H.

S. Leikin, V. A. Parsegian, W.-H. Yang, and G. E. Walrafen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 94, 11312 (1997).
[CrossRef] [PubMed]

Yasui, T.

Zink, A.

M. Janko, A. Zink, A. M. Gigler, W. M. Heckl, and R. W. Stark, Proc. R. Soc. London B 277, 2301 (2010).
[CrossRef]

Appl. Opt.

Biopolymers

B. G. Frushour and J. L. Koenig, Biopolymers 14, 379(1975).
[CrossRef] [PubMed]

Invest. Ophthalmol. Visual Sci.

A. Daxer and P. Fratzl, Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 38, 121 (1997).

K. M. Meek, S. J. Tuft, Y. Huang, P. S. Gill, S. Hayes, R. H. Newton, and A. J. Bron, Invest. Ophthalmol. Visual Sci. 46, 1948 (2005).
[CrossRef]

J. Biomed. Opt.

J. C. Mansfield, C. P. Winlove, J. Moger, and S. J. Matcher, J. Biomed. Opt. 13, 044020 (2008).
[CrossRef] [PubMed]

J. Chem. Phys.

H. Kuzmany, J. F. Rabolt, B. L. Farmer, and R. D. Miller, J. Chem. Phys. 85, 7413 (1986).
[CrossRef]

J. Invest. Dermatol.

M. Gniadecka, O. F. Nielsen, D. H. Christensen, and H. C. Wulf, J. Invest. Dermatol. 110, 393 (1998).
[CrossRef] [PubMed]

J. Mol. Biol.

R. D. B. Fraser, T. P. Macrae, and E. Suzuki, J. Mol. Biol. 129, 463 (1979).
[CrossRef] [PubMed]

J. Mol. Struct.

H. G. M. Edwards, D. W. Farwell, J. M. Holder, and E. E. Lawson, J. Mol. Struct. 435, 49 (1997).
[CrossRef]

J. Physiol.

D. M. Maurice, J. Physiol. 136, 263 (1957).
[PubMed]

Nature

A. Rich and F. H. C. Crick, Nature 176, 915 (1955).
[CrossRef] [PubMed]

Opt. Lett.

Philos. Trans. R. Soc. London B

J. Gosline, M. Lillie, E. Carrington, P. Guerette, C. Ortlepp, and K. Savage, Philos. Trans. R. Soc. London B 357, 121(2002).
[CrossRef]

Photochem. Photobiol.

K. M. Hanson and C. J. Bardeen, Photochem. Photobiol. 85, 33 (2009).
[CrossRef] [PubMed]

Phys. Med. Biol.

S. Nickell, M. Hermann, M. Essenpreis, T. J. Farrell, U. Kramer, and M. S. Patterson, Phys. Med. Biol. 45, 2873(2000).
[CrossRef] [PubMed]

Proc. Natl. Acad. Sci. USA

M. J. Buehler, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 103, 12285 (2006).
[CrossRef] [PubMed]

J. P. R. O. Orgel, T. C. Irving, A. Miller, and T. J. Wess, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 103, 9001 (2006).
[CrossRef] [PubMed]

S. Leikin, V. A. Parsegian, W.-H. Yang, and G. E. Walrafen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 94, 11312 (1997).
[CrossRef] [PubMed]

Proc. R. Soc. London B

M. Janko, A. Zink, A. M. Gigler, W. M. Heckl, and R. W. Stark, Proc. R. Soc. London B 277, 2301 (2010).
[CrossRef]

Cited By

OSA participates in CrossRef's Cited-By Linking service. Citing articles from OSA journals and other participating publishers are listed here.

Alert me when this article is cited.


Figures (3)

Fig. 1
Fig. 1

AFM images of (a) human skin collagen ( 2 μm × 2 μm ) and (b) bovine Achilles tendon collagen ( 3 μm × 3 μm ). Fibrils in a parallel alignment with their characteristic banding pattern prevail. The insets display (a) a bundle of skin collagen and (b) a profile of the banding pattern of Achilles tendon collagen. Raman spectra were taken at the position marked by the crosshair.

Fig. 2
Fig. 2

Normalized Raman spectra taken on collagen fibrils oriented parallel and perpendicular to the incident laser beam. The gray squares indicate the bands that show the strongest anisotropic Raman scattering. The inset outlines the fingerprint region of collagen.

Fig. 3
Fig. 3

Polar diagrams of selected Raman bands displayed for a full sample rotation.

Metrics